A múzeum 1946 végén alakult, de mint intézmény akkor kezdett működni, amikor épületet kapott. Az alapító Zenta község. 1977-ig mint önálló intézmény tevékenykedett, de ma a Művelődési – Oktatási Központ része. A mai helyre 1970-ben költözött, két év múlva modern képtára is felépült, melyet időszakos tematikus, elsősorban képzőművészeti kiállításokra használnak. Az első komplex állandó kiállítás 1974-ben nyílt meg, 2000-2012 között több ízben végeztek felújítást az épületen, illetve az állandó kiállítást újították fel – paleontológia, archeológia, Zentai csata, etnológia. A múlt század ötvenes éveiben alapították a következő gyűjteményeket: természettudományi-paleontológiai, archeológiai, numizmatikai, etnográfiai, történelmi és képzőművészeti, több mint 10.000 tárggyal. Annak ellenére, hogy komplex típusú a Múzeum, részben a vonzáskörtől, részben a Vajdasági múzeummal való megbeszélések következtében a Zentai Városi Múzeum elsősorban a magyarság néprajzi emlékei gyűjti a Tisza mentéről. Érdemes szólni az ajándék-gyűjteményekről: Tóth József képzőművészeti fond, Székely Tibor ajándék-gyűjtemény és Stevan Kragujević ajándék-gyűjtemény.
1952-től a múzeum keretein belül létezik a háború utáni első művésztelep. Ebből a szimbiózisból gazdag és különleges alapokon nyugvó képzőművészeti gyűjtemény alakult ki, ami a vajdasági alkotó szellemét tükrözi a képzőművészeti alkotásokon keresztül. Sajnos ennek a gyűjteménynek nincs állandó kiállítóhelye, habár a tudományos értékeit tekintve a néprajzi gyűjteményt követi.
